Draco Malfoy otrzymuje od Voldemorta misję zabicia Dumbledore'a i w związku z tym przez całą szóstą klasę naprawia urządzenie, które pomoże śmierciożercom dostać się do Hogwartu (gdzie nie da się wejść czy teleportować ze względu na środki bezpieczeństwa). Tymczasem dyrektor szkoły odbiera Harry'ego od Dursleyów i udaje się z nim do Horacego Slughorna, dawnego nauczyciela, by – skutecznie – namówić go do zawieszenia emerytury. Slughorn ma uczyć eliksirów, zaś Snape awansuje na stanowisko nauczyciela obrony przed czarną magią. Harry okazuje się być najlepszy w klasie z eliksirów, a to za sprawą znalezionego podręcznika niejakiego Księcia Półkrwi, który dopisuje swoje wskazówki na marginesie. Tymczasem Dumbledore podczas prywatnych spotkań pokazuje Potterowi przeszłość Voldemorta, opowiadając fakty i przypuszczenia oraz pokazując wspomnienia różnych osób (które oglądają za pomocą myślodsiewni). Po wyciągnięciu kluczowego wspomnienia od Slughorna, Harry dowiaduje się, że prawdopodobnie Czarny Pan stworzył sześć horkruksów – części swojej duszy, które umieścił w innych przedmiotach; to dlatego nie umarł, gdy w jego ciało zostało rzucone zaklęcie Avada Kedavra. Dwa z nich zostały już zniszczone, a pod koniec roku szkolnego Dumbledore z Harrym wyruszają w podróż po trzeciego: medalion, który okazuje się być tylko podróbką. Gdy wracają do Hogwartu, Malfoy wpuszcza śmierciożerców do szkoły i wybucha walka z uczniami oraz członkami Zakonu Feniksa. Snape zabija Dumbledore'a i ucieka wraz z Draconem i śmierciożercami, uprzednio mówiąc Harry'emu, że to on jest Księciem Półkrwi. Po pogrzebie Potter decyduje się nie wrócić do Hogwartu na ostatni rok nauki, ale wyruszyć na poszukiwanie horkruksów; Ron i Hermiona postanawiają mu towarzyszyć.